Die Abteilung Gemeinden ist aus dem ehemaligen Amt für Gemeinden entstanden. Dieses wurde 2001 im Rahmen der "Gemeindereform 2000+" gegründet. Ziel war es, die Zusammenarbeit zwischen Kanton und Gemeinden zu optimieren.
Seit April 2017 ist die Abteilung Gemeinden eine Abteilung des Departementssekretariates des Justiz- und Sicherheitsdepartements.
Die Abteilung Gemeinden ist wie folgt organisiert: